(Jeffrey Dean Morgan), nasceu em 1954. Desde que sua mulher foi assassinada de uma forma sobrenatural, John vem procurando o demônio que a matou há muito tempo e acabou se tornou um caçador famoso por ajudar as pessoas a se livrarem de seres que assombravam cidades, casas ou que matavam pessoas. No entanto, também angariou durante esse meio tempo muitos inimigos. Muito do passado de John está sendo revelado aos poucos (leia a HQ Supernatural: Origins para saber mais) durante a série. Infelizmente, assim como sua esposa, John acaba morrendo pelas mãos do mesmo demônio.Pais
Apesar de aparecerem em poucos episódios, os pais de Dean e Sam têm um papel crucial na série. A morte de Mary é a razão que leva John a tornar-se caçador para matar o demónio responsável, treinando os seus filhos pelo caminho.
A influência de John Winchester é notada, mesmo após a sua morte, uma vez que os rapazes procuram sempre informações no seu diário. Também já se cruzaram com caçadores que conheciam bem o seu pai (já foi referido algumas vezes que os Winchester são vistos como lendas na comunidade de caçadores).
Na quarta temporada Dean descobre que a sua mãe também era caçadora e que fez um acordo com Azazel, que, mais tarde resultou na sua morte e no sangue de demónio que corre nas veias de Sam.
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